5 листопада 1964 року в Чернігові було відкрито тролейбусний рух. Урочистості з цього приводу відбулися в обласному музично-драматичному театрі. Секретар міськкому партії В. Дусь перерізав червону стрічку. З площі під напутнє слово начальника тролейбусного управління Якова Гореліка рушили один за одним чотири перші тролейбуси.
  Тролейбусні маршрути з'єднали центр міста із залізничним вокзалом, новими, ще зовсім недавно введеними в експлуатацію промисловими підприємствами. Загальна довжина контактної мережі тоді дорівнювала 22 кілометри. Електроенергією її забезпечували три тягові підстанції.
  На три маршрути – "Бобровиця – Капроновий завод (Хімволокно)", "Бобровиця – Камвольно-суконний комбінат" і "Бобровиця – Вокзал" – вийшли 22 машини. Тролейбуси рухалися вулицями Шевченка, Пушкіна, Свердлова, Урицького, Попудренка, Леніна, Щорса.
  Серед перших водіїв та кондукторів були А. Вовк, М. Коробка, А. Баран, В. Ананко, В. Пода, К. Ковальчук, В. Буцко, Т. Орлова, Н. Пасюк, Г. Тиняков, В. Жадан. Загалом на той час у тролейбусному управлінні працювало 150 осіб.
  Уже на кінець 1964 року парк нараховував 32 тролейбуси, а в КП "ЧТУ" працювало понад 200 людей.
  2 серпня 1965 року було відкрито маршрут № 4, який з'єднав Капроновий завод із селом Коти. Завершувалось устаткування третьої тягової підстанції. Тролейбусний парк постійно поповнювався.
  Станом на середину травня 1966 року в Чернігові експлуатувалося 90 тролейбусів на семи маршрутах, а довжина контактної мережі досягла 50 кілометрів. Будувалася лінія по вулиці Толстого, де планувалося пустити 8-й маршрут уже до 15 червня того ж року.
  У 1972 році з тролейбусів зникають кондуктори, радянський транспорт переходить на абонементні талони й компостери, а головним контролером стає совість.
  Невдовзі кількість машин, що виходять на маршрути, досягла 180 на добу. Отже, тролейбус став основним громадським транспортом міста. У 1980-х роках була побудована тролейбусна траса по вулиці Бойовій (нині – Героїв Чорнобиля) і відкритий новий 10-й маршрут, який з'єднав ЗАЗ та ЧеЗаРу. Ця лінія стала останньою побудованою при СРСР і впродовж більш ніж 20 років залишається найновішою в місті.
  Після розпаду СРСР становище ЧТУ почало поступово погіршуватися. Припинилося постачання нового рухомого складу, а зарплати працівників не встигали зростати за інфляцією. У лютому 1992 року вперше в Чернігові тролейбуси не вийшли на маршрути. Працівники вийшли на страйк, вимагаючи підвищення зарплат і забезпечення квартирами.
  1997 року після 25-річної перерви у тролейбуси повернулися кондуктори, що певним чином покращило ситуацію – виторг від продажу квитків зріс у 3,5 разу.
  У 1999 році тролейбусний парк нараховував 143 машини, з яких 104 відпрацювали 10 (термін служби тролейбуса) і більше років. Функціонувало 11 маршрутів протяжністю 110 км.
  У 2000-х роках тролейбус починає стрімко втрачати позиції – на маршрути виходить усе більше приватних перевізників. А кількість машин, які працюють, невпинно зменшується. Незважаючи на це, у 2004 році тролейбусне управління ще вигравало в конкурентній боротьбі з автотранспортом і перевозило 81% пасажирів міста. На той час різко загострилися проблеми зі станом рухомого складу. А з 2005 року управління почало закуповувати автобуси "ПАЗ" та "Еталон", які частково замінили на тролейбусних маршрутах електромашини.
  У 2006–2007 роках у місто прийшло 17 нових тролейбусів. У 2008 році було придбано два сучасні тролейбуси виробництва львівського автозаводу – ЛАЗ. Основні переваги цієї моделі – низька підлога та електронна система керування двигуном, що дає високу плавність ходу і значну економію електрики.
  У грудні 2010 року закінчено монтаж контактної мережі на ділянці "вулиця Любецька – вулиця Незалежності". Таким чином маршрут № 6 продовжили до нового мікрорайону Масани. Планувалося і завершення епопеї з будівництвом ділянки контактної мережі по вулиці 50 років ВЛКСМ (нині Козацька), що тривав понад 20 років. Так само планувалося продовження 9-го маршруту до Олександрівки. Після продовження маршруту № 6 до мікрорайону Масани у тролейбуси маршруту були повернуті кондуктори. 2010 рік також відзначився проєктом збирання на Чернігівському автозаводі білоруських тролейбусів. Чернігівський автозавод зібрав (повністю з білоруських запчастин) перший тролейбус.
  19 грудня 2016 року комунальне підприємство "Чернігівське тролейбусне управління" отримало справжній подарунок до свята Миколая – відкриття лінії тролейбусного маршруту № 11 вулицею Козацькою. Цю лінію жителі мікрорайону Масани чекали майже 50 років. Новий маршрут з'єднав мікрорайони Бобровиця і Масани. На лінію вийшло 6 машин, оснащених безпровідним зв'язком Wi-Fi, стаціонарними розетками та USB-інтерфейсом. І все це – для підвищення комфорту надання транспортних послуг містянам та гостям Чернігова. З 2016 року місто щороку оновлює парк громадського електротранспорту, поповнюючи його новими сучасними тролейбусами.
  У 2018 році в Чернігові запровадили проєкт безконтактного проїзду (зокрема й у тролейбусах). Запрацювала система електронного квитка. Містянам доступні два види е-квитків: транспортна картка (її друга назва – електронний гаманець) і проїзний для безлімітного користування протягом місяця.
  У зв'язку з поширенням коронавірусної хвороби COVID-19 КП "ЧТУ" деякий час працювало в режимі спеціальних перевезень, що також не сприяло економічному розвиткові підприємства.
  На початку повномасштабного вторгнення військ російської федерації в Україну в лютому–березні 2022 року КП "Чернігівське тролейбусне управління" зазнало значних збитків. За словами начальника КП Руслана Ємця, через обстріли найбільше постраждала контактна мережа у мікрорайонах Подусівка, Бобровиця, ЗАЗ – загалом 45 кілометрів, а також тягові підстанції та повітряні лінії 10 кВт на Лісковиці. Пошкоджень зазнали чотири одиниці рухомого складу й зупинкові комплекси. Транспортні перевезення були зупинені.
  Після звільнення Чернігівської області від окупантів уже у червні 2022-го тролейбуси відновили рух на маршрутах, які найменше постраждали, тобто не потребували заміни великої кількості електроопор та контактної мережі. Як і інші підприємства, КП "ЧТУ" відновлювалося в тому числі й завдяки підтримці місцевих та міжнародних організацій. Гуманітарну допомогу, що надходила від приватного бізнесу з області, спрямували на відновлення контактної мережі. Також словацьке підприємство передало 60 опор. Суттєва допомога була надана і Товариством Червоного Хреста: контактний провід, спецчастини контактної мережі, силові кабелі, опори та інші необхідні матеріали, засоби й техніка.
  Сьогодні тролейбусний парк налічує 83 машини, які перевозять чернігівців і гостей міста дев'ятьма маршрутами.