26 листопада 1976 року в Чернігові відбулася перша вистава обласного театру ляльок – "Срібне копитце" за казкою П. Бажова. Саме цей день прийнято вважати днем народження театру.
  Першими акторами театру ляльок стали самодіяльні митці, учасники лялькового театру при Палаці піонерів та драматичного колективу Палацу культури хіміків. Головним режисером став Василь Ващаєв.
  Оскільки власного пристосованого приміщення у лялькарів не було, то перші роки театр існував на колесах, а сценічним майданчиком слугували зали шкіл, дитячих садочків, сільських клубів. Та це не стало на заваді створенню нових вистав. У репертуарі з'являлися нові прем'єри.
  Поряд із В. Ващаєвим режисуру здійснювали Н. Бучма, Т. Семенова. Лялькова трупа поступово поповнювалася новими акторами.
  У 1980-х роках на афішах театру з'явились імена молодих талановитих режисерів Г. Касьянова і В. Гольцова, а згодом – Л. Диргильової. Співпрацювали з театром такі відомі у середовищі лялькарів особистості як заслужений артист України, режисер В. Бугайов та художник В. Нікітін. Кожен із них збагатив творчість театру новою стилістикою, глибиною порушених тем.
  На ляльковій сцені розпочали творче життя молоді актори М. Овчаренко, С. Овчиннікова, Л. Веселова, Т. Тушич, О. Шпак, В. Банюк, М. Витриховська, Т. Салдецька, В. Максяков, О. Куковєров, С. Бойко, Л. Колтиріна, Н. Кравчук, І. Маджуга, О. Смаглова, Г. Диргильов, М. Мироненко, Є. Плужнікова, А. Рюшина; художники К. Попова, Ю. Дзюбан, В. Сунгуров.
  З 1988 року театр існує у статусі театру для дітей та молоді з двома трупами – драматичною та ляльковою "Ельф". Як відомо, ельф – казкова істота, а ще це означає "Експеримент, Лялька, Фантазія". Ці слова стали девізом роботи лялькарів.
  У 1996 році лялькарям було передано приміщення колишнього кінотеатру і в місті знов з'явився театр ляльок, якому присвоїли ім'я Олександра Довженка. Цього ж року чернігівськими лялькарями започатковано мініфестиваль авторських вистав театрів ляльок України під назвою "Лялькові рандеву в Чернігові". Цей фестиваль був справжнім святом для малечі міста, щоразу даруючи щасливу нагоду побачити вистави одразу багатьох театрів. Гостями "рандеву" були лялькарі Ужгорода, Черкас, Вінниці, Києва, Херсона, Дніпра, Кривого Рогу, Тернополя.
  Також при театрі була створена дитяча творча лабораторія "Пролісок", яка мала на меті допомогти юним чернігівцям проявити свої таланти. Під егідою "Проліска" відбувалися фестивалі аматорських колективів, виставки, працювала дитяча театральна студія.
  Протягом усіх років гастрольні маршрути чернігівських лялькарів пролягали багатьма містами України. З виставами театр побував у Білорусі, Грузії, Німеччині, Польщі, Австрії, Болгарії.
  До 2022 року трупа театру відвідувала місця, куди не всі наважувалися їхати. Мова йде про міста Донбасу – Бахмут і Соледар. Дітям на Донеччині вистави влаштовували безкоштовно. Тодішній директор театру Володимир Приходько згадує як його здивувало, коли вийшла дитина і сказала: "Я 5 років живу в Артемівську (нині Бахмут) і перший раз бачу ляльковий театр". Діти в момент вистави забували про все, що відбувається навколо, особливо про війну та речі, про які їм не треба знати.
  Під час повномасштабного вторгнення росії 24 лютого 2022 року театр припинив свою роботу. Але вже у вересні того ж таки року працівники повернулися до улюбленого театру, а з жовтня розпочався новий театральний сезон. Повернутися до роботи вийшло не у всіх акторів: хтось залишився за кордоном з родиною, хтось став військовим. Кількість відвідувачів не змінилася. Є сім'ї, які приходять уперше, а є й ті, хто ходив на вистави уже багато разів. Діти сумували за ляльковим театром, а працівники сумували за дітьми, тому всі були раді відновленню роботи.
  У 2023 році ляльковий театр подорожує Чернігівщиною, щоб подарувати трохи казки дітям із населених пунктів, які постраждали під час бойових дій (Михайло-Коцюбинське, Мена, Олишівка, Іванівка Чернігівського району). Лялькарі не планують зупинятися.
  У репертуарі театру десятки вистав. Основу складають вистави для дітей. Вистава "Ангелик, що загубив зірку" (п'єса Н. Шейко-Медведєвої, режисер В. Гольцов) у 2018 році стала переможницею І Всеукраїнського театрального фестивалю-премії "ГРА" у номінації "Краща вистава для дітей". Поєднуючи традиційні форми лялькового дійства з пошуком нових форм виразності, театр сміливо береться за творчі експерименти та проєкти. Приклад – співпраця з "Goetheinstitut в Україні" під час роботи над постановкою вистави "Гамлет-машина" Гайнера Мюллера та Українським культурним фондом у реалізації проєкту "Чарівне коло" (інклюзивна вистава "Лісове яблучко").
  У програмі "Вечірньої сцени" театру ставили спектаклі для дорослих: "Гамлет-машина" Г. Мюллера. "Великий льох" за поемою Т. Г. Шевченка, "Ріка… Життя. ." (за творами О. Довженка).
  Чернігівський театр ляльок ім. О. Довженка у 2023 році відзначено нагородою та Міжнародною премією AVIAMA (асоціація, що об'єднує міста та органи місцевого самоврядування всього світу навколо ляльки). Особисто отримати нагороду на фестивалі театрів ляльок у французькому місті Шарлевіль-Мезьєр запросили головного режисера театру Віталія Гольцова, який зі сцени виголосив промову про Україну, розказавши про облогу Чернігова тривалістю 39 днів і жертви, що були серед мирного населення.
  Наприкінці вересня 2023 року Чернігівський обласний ляльковий театр розпочав 48-й театральний сезон виставою "Руденька веселунка". Вистава створена за відомим твором шведської письменниці Астрід Ліндгрен "Пеппі ДовгаПанчоха". Авторка сценічної версії, постановниця, сценограф – Яна Паніна, актори – Вікторія Язичян, Наталя Піонтковська, Юрій Нікітін, Ігор Маджуга.